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Dossier : La commotion cérébrale en pratique sportive

Complications retardées des commotions : encéphalopathie chronique post-traumatique (CTE)

C’est au début du XXe siècle, grâce à l’apport de la neurologie de guerre, que le phénomène commotionnel a été très étudié avec notamment le concept du vent de l’obus et de ses conséquences sur le cerveau. Le syndrome post-commotionnel, qualifié de syndrome subjectif des traumatisés crâniens, a été parfaitement décrit par nos prédécesseurs de l’époque. Et même s’il n’existe toujours pas de publications dans ce domaine (notamment sur les rapports entre stress post-traumatique et commotion) du fait des conflits toujours plus nombreux, l’explosion démographique de la pratique du sport dans notre société et plus particulièrement des sports comportant un risque de traumatisme crânien a modifié la donne : depuis les années 1980, c’est en effet le sport qui est le plus grand pourvoyeur d’études sur le phénomène commotionnel. Si c’est avant tout la boxe qui a donné lieu à l’ensemble des publications de la fin des années 1920, et ce jusqu’aux années 1970 avec la démence pugilistique et les conséquences néfastes de la boxe sur le cerveau, depuis les années 1990, c’est le football américain qui est au premier plan outre-Atlantique avec la naissance d’un nouveau concept, l’encéphalopathie chronique post-traumatique (CTE). Mais bien d’autres sports pourraient être concernés du fait des commotions multiples qu’ils engendrent ou de la répétition des subcommotions : du football au rugby en passant par tous les sports de combat (judo, karaté, taekwondo…), l’équitation, la liste est loin d’être exhaustive…

La boxe : du concept de punch drunk à celui de démence pugilistique

Le Punch Drunk a été décrit en 1928 par Harrisson Martland, médecin légiste et passionné de boxe, chez des boxeurs atteints de démence, de dysarthrie et de syndrome cérébelleux (1).

En 1934, Parker rapporta trois cas d’encéphalopathie traumatique chez des boxeurs professionnels qui avaient des troubles cognitifs et qui « mentalement, étaient devenus comme des enfants ». Il évoqua aussi le fait qu’il pouvait exister chez ces patients une prédisposition génétique au développement de la pathologie pour laquelle le traumatisme avait une causalité certaine (2).

C’est Millspaugh qui inventa le concept de dementia pugilistica en 1937, entité regroupant des troubles cognitifs associés à une ataxie et à un syndrome parkinsonien. Des tremblements du chef et des extrémités, un syndrome pyramidal et des troubles du comportement pouvaient s’y ajouter. Avec son équipe, il décrivit les trois étapes de la maladie. Le premier stade comporte des troubles affectifs et psychiatriques, le deuxième, une sociopathie, des troubles du comportement et un syndrome parkinsonien débutant. Le troisième stade est défini par une atteinte cognitive qui mène à la démence avec un syndrome parkinsonien plus sévère associé à des troubles de l’équilibre (3).

Corsellis publia en 1973 ses constatations anatomopathologiques à propos de 15 cerveaux de boxeurs retraités décédés et fit une description très précise de la démence pugilistique. L’examen macroscopique du cerveau était toujours anormal avec une augmentation de la taille des ventricules, une fenestration du septum pellucidum, une atrophie corticale et cérébelleuse et une pâleur de la substance noire. À noter que tous étaient des boxeurs âgés de plus de 60 ans.

À l’examen microscopique, il constata la présence de dégénérescences neurofibrillaires (DNF) autour des vaisseaux dans le cortex, mais aussi des plaques amyloïdes avec cependant peu de lésions dans l’hippocampe et le cortex enthorhinal contrairement à la maladie l’Alzheimer, cet élément faisant évoquer une maladie différente de la maladie d’Alzheimer (4).

Football américain, hockey sur glace, autres sports et “CTE”

Finalement, le terme retenu sera celui de CTE (chronic traumatic encephalopathy) qui englobe aussi bien la démence que les atteintes cognitives légères, les troubles du comportement et la dépression chronique survenant au décours de la pratique sportive avec traumatismes crâniens répétés (football américain, hockey sur glace, catch…) (5).

Une étude américaine, réalisée sous la forme d’un questionnaire adressé à 2 552 joueurs de football américain retraités (âge moyen de 53,8 ans et ayant joué en moyenne 6,6 ans comme professionnels) dans le but d’évaluer leur état cognitif, a montré que 17 % des participants considéraient avoir des troubles cognitifs permanents et 1,3 % avaient été diagnostiqués Alzheimer par un neurologue. Comparativement aux sujets du même âge de la population américaine, cette prévalence était supérieure et l’âge de survenue de la maladie d’Alzheimer semblait plus précoce que celui de la population générale. Les joueurs victimes d’au moins trois commotions cérébrales avaient un risque de développer des troubles légers de la mémoire multiplié par 5 comparé aux joueurs exempts de toute commotion (6).

En 2016, une étude française s’est intéressée au devenir des joueurs de rugby français de haut niveau lors de leur retraite sportive. Une enquête par téléphone auprès de 239 anciens rugbymen a été réalisée et les auteurs ont comparé leurs réponses à celles de 138 autres sportifs retraités de haut niveau. Les fréquences de survenue de la dépression et des céphalées chroniques étaient corrélées au nombre de commotions rapportées par le joueur. En revanche, aucun déficit cognitif léger dans cette population d’amateurs n’a été constaté. Il est important de signaler que le rugby étant devenu professionnel en 1996, la population étudiée était nettement moins soumise aux impacts répétés au cerveau que celle des joueurs de football américain (7).

La CTE est-elle une nouvelle maladie ?

La CTE appartient à la famille des tauopathies ou maladies à dépôts de protéine tau. La protéine tau est déterminante dans la stabilité des microtubules ou squelette de la cellule. Les DNF sont des dépôts de protéines tau agrégés de manière anormale dans la cellule (8).

En 2012, des chercheurs de l’université de Boston publient l’analyse anatomopathologique de 64 cerveaux d’athlètes ayant subi des commotions répétées. Des corrélations entre l’atteinte neuropathologique, les symptômes pré-mortem et les signes cliniques sont constatées.

Sur le plan anatomopathologique, il est observé que les cerveaux étudiés de joueurs de football américain sont normaux macroscopiquement, probablement du fait de leur jeune âge lors du décès (9). Déjà en 2005, Omalu avait rapporté deux cas de joueurs retraités décédés brutalement, dont l’un, de suicide. L’étude neuropathologique avait mis en évidence des DNF dans le néocortex alors que macroscopiquement, aucune anomalie n’avait été constatée (10, 11).

Une étude rétrospective des causes des décès des joueurs de football américain regroupant plus de 3 000 cas démontre que leur espérance de vie est plus longue que celle de la population générale. En revanche, le taux de décès de cause neurologique est trois fois plus important que celui retrouvé dans la population générale. Par ailleurs, on retrouve 4 fois plus de maladies d’Alzheimer et de Charcot dans cette population par rapport à la population générale (12, 13).

Un impact au cerveau peut-il à lui seul déclencher des dépôts anormaux de protéines tau ?

En 2012, Goldstein et al. de l’université de Boston ont publié une étude cruciale qui a contribué à élucider le mécanisme de la commotion et ses conséquences moléculaires sur le cerveau grâce à un modèle murin soumis à des impacts au cerveau du même type que lors d’une explosion. Les souris étaient réparties en quatre groupes : dans le premier, les souris étaient exemptes de tout impact, dans le deuxième (témoin actif), elles étaient soumises à un faux blast, dans le troisième, à un blast, et dans le quatrième, à un blast, mais protégées par un dispositif. Toutes les souris passaient, après le protocole, le test du labyrinthe afin d’évaluer leur mémoire, et étaient ensuite sacrifiées et leur cerveau analysé.

Les souris commotionnées trouvaient la sortie du labyrinthe bien plus tardivement que les autres et l’examen de leur cerveau mettait en évidence des DNF contrairement aux deux populations témoins. Mais l’élément le plus intéressant de l’étude est que les souris protégées par le dispositif composé d’un casque associé à une minerve (empêchant tout mouvement du rachis cervical au décours du blast) n’avaient ni troubles mnésiques ni anomalies neuropathologiques.

La commotion chez la souris génère dès le premier épisode la survenue de DNF (15). Cette étude permet de montrer que, chez la souris, un traumatisme crânien léger peut entraîner des anomalies durables (DNF) dans le cerveau.

Susceptibilité génétique et CTE

Mayeux a constaté qu’il existait un risque de développer la maladie d’Alzheimer multiplié par 10 chez les sujets ayant un antécédent de traumatisme craniocérébral et porteurs de l’homozygotie E4 à l’endroit de l’apolipoprotéine E (16). L’apoE joue un rôle crucial dans le transport du cholestérol, mais aussi dans la réparation des neurones après un traumatisme. Le mécanisme sous-tendu serait que les sujets homozygotes E4 ont un système de drainage des dépôts de protéine bêta-amyloïde défectueux après le traumatisme. Cette accumulation deviendrait toxique pour les neurones (17). Jordan a suivi 26 boxeurs professionnels chez qui il a fait pratiquer des tests neuropsychologiques. Le nombre de combats et la durée de la carrière étaient corrélés avec les résultats aux tests. Dans une autre étude, chez 30 boxeurs étudiés âgés de 23 à 76 ans, il a constaté que plus le nombre de K.O. reçus était important et plus les troubles neuropsychologiques l’étaient également. Les boxeurs les plus touchés étaient ceux qui avaient un profil homozygote E4 pour l’apolipoprotéine E. Ceux qui possédaient un ou deux allèles E4 avaient trois à neuf fois plus de risque de développer une CTE. Kutner a testé 53 joueurs de football américain à la retraite et a constaté que ceux ayant au moins un allèle E4 avaient des performances cognitives plus altérées aux tests. McKee, en revanche, n’a pas constaté, chez les 68 sujets ayant reçu le diagnostic de CTE, une surreprésentation de l’allèle E4 autant sur le plan de l’homozygotie que de l’hétérozygotie. Ainsi, à l’aune des publications actuelles, il est impossible de conclure quant à la responsabilité de l’apoE dans le développement d’éventuels troubles neurologiques liés aux commotions répétées (18).

Subcommotions : un problème sous-estimé ?

Dans le football américain, un joueur moyen en National Football League reçoit en moyenne 1 000 coups à la tête par an tandis que, dans le football, des joueurs font parfois 1 500 têtes par an, selon les positions.

Une subcommotion pourrait être définie de la façon suivante : impact transmis au cerveau lors d’un coup avec altération neurologique très transitoire d’une durée de l’ordre de la minute. Cette altération neurologique regroupe des signes comme la sensation d’être sonné, la vision d’étoiles sans qu’aucun syndrome post-commotionnel ne survienne.

Des chercheurs hollandais ont évalué les performances cognitives de 84 footballeurs professionnels et ont constaté que chez les joueurs qui occupaient les positions d’arrière, donc plus soumis aux têtes répétées, les tests mesurant la vitesse d’exécution étaient moins bons. Ces auteurs ont ensuite évalué 53 joueurs professionnels en activité à qui ils ont fait passer des tests neuropsychologiques ainsi qu’une population d’athlètes pratiquant des sports sans contact. Les tests mesurant la vitesse d’exécution, la mémoire visuelle étaient d’autant plus altérés que les joueurs avaient subi de commotions, mais il existait comme dans l’étude précédente une corrélation en fonction du poste et du nombre de têtes. À noter que les joueurs en activité ne se plaignaient d’aucun trouble cognitif (19, 20).

Dans une autre étude, 37 footballeurs amateurs (moyenne d’âge de 30 ans) ont bénéficié d’une IRM de diffusion avec des tests neuropsychologiques. Un seuil au-dessus duquel les têtes avaient des conséquences sur le cerveau en IRM a été constaté : au-delà de 1 320 têtes par an (la moyenne des têtes était de 436 par an), des anomalies IRM dans les régions temporo-occipitales étaient notées et, parallèlement, les tests neuropsychologiques évaluant la mémoire visuelle et la rapidité d’exécution étaient moins bons (baisse de 20 %) (21).

Suite à ces résultats, aux États-Unis et notamment en Californie, un comité d’experts a décidé d’interdire le jeu de tête chez les moins de 10 ans et de limiter cette pratique jusqu’à l’âge de 13 ans.

Conclusion

Rarement, une maladie aura été autant médiatisée avant qu’elle ne soit reconnue unanimement par la communauté médicale. En France, par exemple, cette maladie n’existe tout simplement pas dans la nosographie des maladies neurologiques. Si nous sommes confrontés à une suspicion de CTE, pour un ancien sportif, il est impossible de la recenser comme telle, on doit donc poser un diagnostic d’Alzheimer, de Parkinson ou de dépression chronique… Au cours de la CTE, l’imagerie cérébrale (IRM ou scanner) est normale dans la majorité des cas (sauf dans les cas très évolués) et le diagnostic ne peut être posé de manière certaine qu’en post-mortem sur examen microscopique de la pièce anatomique.

Si certains demeurent sceptiques quant à l’existence de la CTE, du fait premièrement de l’existence de DNF dans la maladie d’Alzheimer et ce, indépendamment de tout traumatisme et deuxièmement à cause d’études scientifiques mal conduites (la majorité d’entre elles étant rétrospectives et non prospectives, absence de population témoin à laquelle on pourrait comparer les données neuropathologiques), les arguments cliniques et neuropathologiques en faveur sont néanmoins nombreux (22). En France, avec le travail réalisé en collaboration avec la Ligue nationale de rugby et la Fédération française de rugby, on devrait obtenir des résultats dans les 20 ans à venir avec le suivi entrepris depuis 5 ans dans le top 14 et la ProD2 des joueurs professionnels. Nous pourrons alors mieux répondre à ces questions dont l’issue est encore incertaine. Existe-t-il un seuil (nombre de commotions) au-delà duquel des complications apparaissent ? Pourquoi, si tel est le cas, certains sportifs développeraient- ils des complications après une commotion et d’autres pas après une dizaine ? S’agiraitil d’une susceptibilité génétique à l’origine de cette variabilité ? Le syndrome post-commotionnel prolongé est-il une traduction de la CTE ? Les subcommotions multiples peuvent-elles être aussi délétères sur le cerveau que les commotions ?… Autant d’énigmes qu’il reste à résoudre…

Dr Jean-François Chermann (neurologue, responsable consultations “Commotions et sport” Guillaume Apollinaire, Paris)

Bibliographie

  1. Martland HS. Punch drunk. JAMA 1928 ; 91 : 1103-7.
  2. Parker HL. Traumatic encephalopathy (‘‘punch drunk’’) of professional pugilists. J Neurol Psychopathol 1934 ; 15 : 20-8.
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